背景设定
《辐射4》发生在2287年，也就是《辐射3》的10年之后，亦或者那场终结人类文明的2077年核战争的210年之后，位于波士顿，马萨诸塞及部分新英格兰地区，统称联邦（the commonwealth）。幸存下来的人在这片土地上辛勤劳作，创建农场，市集，甚至城市，试图恢复人类文明。然而凶残的变种人和变异动物肆虐，四处土匪横行，多方势力交错之下的波士顿依然很危险。
游戏采用了与现实世界不同的另一条历史进程：生活方式、审美和时尚为美国1940至1950年代的潮流，设计风格和科技发展则延续了那个年代对未来的设想。最终的整个辐射系列的世界观都呈现了一种复古未来主义。在这个世界里，科技发展到能制造激光武器，操纵基因和能创造具有自主意识的人工智能。但都在1950年代的技术限制之内，比如随处可见的原子能，真空管以及集成电路。
故事
玩家所扮演的主角被称为仅存者（Sole Survivor）（预设名称为男主角“奈特”或女主角“诺拉”），职业为退役美军军人或律师，2077年核战爆发前于波士顿庇护山丘居住，拥有一个美满的家庭。在美国受到核攻击时，主角带伴侣和年仅一岁的儿子肖恩进入第111号避难所，然后避难所的工作人员将他们一家三口冷冻在休眠舱中。150年后，仅存者因为有人终止休眠程序而苏醒，但在舱中见到有两个神秘人物打开了封印其的伴侣和儿子的冬眠舱，他们抢去仅存者儿子之外，还开枪射杀了仅存者的伴偶，更重启了休眠程序。60年后，避难所因为电力系统出现故障，主角终于从休眠仓中解放出来。之后主角发现自己是避难所唯一的幸存者。为了找到儿子和为配偶之死报仇，玩家走出了第111号避难所。
主角回到自己的家，却发现整个庇护山丘都成了废墟，只有未能一同进入避难所的管家机器人噶抓还在。在噶抓的建议下，主角前往康科德寻求帮助，并在红火箭修理站遇到狗肉（贯穿系列的狗）。在康科德解救义勇军成员普雷斯顿·加利一行人之后，又帮他们在庇护山丘安顿了下来，并被众人冠以义勇军“将军”头衔。在得到去钻石城的建议之后玩家继续踏上了旅途。
在路上，主角在剑桥结识了钢铁兄弟会圣骑士丹斯和其率领的小队，随后又在钻石城遇到了记者派普，并在当地人的建议下向合成人侦探尼克·瓦伦坦求助。在救出被黑帮所囚的尼克后，其凭借主角的描述很快锁定了凶手为佣兵克罗格。之后主角成功追踪到克罗格，并从其口中了解到儿子被学院的人带走了。在杀死了克罗格后，主角提取了他的脑组织，并在芳邻镇一位神经科学家的帮助下提取出克罗格的记忆。追踪克罗格过程中，主角还目睹了兄弟会的飞船进入波士顿地区，并在之后了解到兄弟会进入波士顿地区的原因是探测到了波士顿地区的高科技能量波动，这对试图在废土创建秩序的兄弟会无疑是威胁，后证实高科技的能量波动来自学院。
看过克罗格记忆之后，主角的下一个目标是前往发光海寻找学院叛逃科学家维吉尔的帮助，以获得进入学院的方法。根据维吉尔的指示，主角干掉了一个学院的合成人追猎者并获取了传输芯片，并在义勇军成员斯特吉的帮助下通过解码芯片内容搭建了传输设备，成功进入了学院，发现了自己的儿子肖恩已是风烛残年——并且是学院的领头人，而学院制作合成人的目的则是为了用科技的力量复兴人类文明。
主角的旅途中还会碰到称为铁路的隐秘组织，主张有自我意识的合成人应享有人权并为之行动。
结局
玩家的选择决定了联邦的未来，可以选择站在学院的一方，以新一任学院领头人的身份将联邦的未来托付给以联邦理工的科学家为核心，于地底独立发展了两百年的科技的力量；可以选择站在铁路一方，为有自我意识的合成人的自由而奋斗；可以选择站在钢铁兄弟会一方，作为兄弟会骑士以强大的科技和武装力量在废土创建秩序；还可以选择站在义勇军一方，率领义勇军联合废土人民的力量共同构建未来。
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